I palchi di proscenio sono incorniciati da colonne con capitelli in stile egizio. Sul proscenio spiccano quattro medaglioni con i ritratti di illustri personalità camerinesi: Domenico Ridolfini, condottiero del Cinquecento; Camillo Lilli, storico del Seicento; Giovanni Antinori, architetto del Settecento; e Alfonso Da Varano, poeta del medesimo secolo.
L’accesso alla platea avviene attraverso un elegante foyer scandito da quattro colonne, mentre ai palchi si giunge salendo una coppia di scaloni diagonali con pianerottoli curvilinei.

Nel 1727, durante il pontificato di Benedetto XIII, che rifondò l’Università di Camerino, il Consiglio comunale decise di costruire un teatro permanente all’interno del “Palazzo della comunità”. Inizialmente in legno e dotato di quattro ordini di diciotto palchi, il teatro fu inaugurato nel 1728 con il nome La Fenice. Un secolo dopo, il teatro risultò ormai inadatto e insicuro, soprattutto per un pubblico sempre più numeroso che si recava a assistere a spettacoli di lirica e prosa.
Nel 1846, fu deciso di costruire un nuovo teatro più grande e moderno. Il progetto fu affidato all’architetto Vincenzo Ghinelli (Senigallia, 1792-1871), che aveva già realizzato teatri in altre città. Ghinelli, nipote di Pietro Ghinelli, era anche zio dell’architetto camerte Luigi Cleomene Petrini, che successivamente avrebbe arricchito il teatro di Camerino e progettato quello di Fabriano.
I lavori di costruzione terminarono nel 1856 e nel 1857 il nuovo teatro, ancora intitolato La Fenice, fu solennemente inaugurato con la rappresentazione di Gentile Da Varano, la prima opera di Filippo Marchetti, che diresse l’orchestra. Seguirono altre opere in cartellone, come Maria di Rhoan di Donizetti e Il Trovatore di Verdi.
Nel 1872 si procedette a un primo rinnovo della decorazione, affidato ai pittori camerinesi Filippo Serafini e Giuseppe Rinaldi, e il quarto ordine di palchi venne destinato a loggione. Nel 1881, il Consiglio comunale deliberò di intitolare il teatro al compositore Filippo Marchetti con la messa in scena del suo melodramma più celebre Ruy Blas, l’evento fu celebrato alla presenza dell’autore. Nel 1905, fu necessario un ulteriore ammodernamento della decorazione, che fu affidato allo stuccatore Coevallos e al pittore tolentinate Francesco Ferranti, i quali realizzarono l’attuale veste esterna del teatro.
Nel 1905, un nuovo intervento trasformò la decorazione del teatro, allontanandolo dallo “stile ellenico primitivo” del Ghinelli. Le nuove decorazioni includono una fascia di “palmette” che raccorda il soffitto con le pareti, e una decorazione floreale in rilievo sui parapetti dei palchi. I palchi che affacciano sul proscenio sono delimitati da quattro colonne di ispirazione egizia, e i parapetti presentano in bassorilievo i ritratti di quattro illustri camerinesi: il condottiero del Cinquecento Domenico Ridolfini, lo storico Camillo Lili, l’architetto Giovanni Antinori e il poeta Alfonso Da Varano.
Un intervento particolarmente significativo di Francesco Ferranti riguarda il soffitto, dove sono rappresentate, all’interno di elaborate cornici, quattro scene dall’opera Ruy Blas. In prossimità del boccascena, decorato con putti e ninfe, è raffigurata l’apoteosi di Filippo Marchetti, recentemente scomparso all’epoca degli interventi di Coevallos e Ferranti.
Il teatro è stato oggetto di un accurato restauro negli anni ’80, su progetto dell’architetto Ezio Mariani, che ha permesso la riapertura nel 1990.